Действие этой части долгоиграющей серии Castlevania происходит в начале XIX века, что несколько отклоняет ее от типичного сюжета. Тайной монашеской организации, Ордену Экклезии, поручено найти альтернативные способы борьбы с полчищами нежити, вызванными вечно возвращающимся повелителем зла Дракулой, поскольку клан Бельмонтов скрывается. Шаноа, молодая аколит Ордена, благодаря своим необычным магическим способностям выбирает Доминус - высшее заклинание против зла. Когда она собирается завершить ритуал поглощения Доминуса, аколит-изгой по имени Альбус крадет три тома, содержащие заклинание. Шаноа отправляется на поиски Альбуса и возвращает его и заклинание обратно в Орден. Castlevania: Order of Ecclesia меняет формулу, установленную в Castlevania: Symphony of the Night, частично возвращаясь к корням экшн-игр серии, представляя серию небольших, в основном линейных областей, связанных между собой через карту мира. У Шаноа больше нет ни собственной атаки, ни оружия; все ее действия выполняются с помощью глифов (по сути, душ в предыдущих играх Castlevania). Можно экипировать три глифа, два боевых и один вспомогательный, что позволяет значительно расширить возможности игрока, поскольку комбинации различных глифов позволяют Шаноа выполнять разрушительные комбо и специальные атаки. В игре сохранилась ролевая система повышения уровня, которая вознаграждает игрока очками опыта за убийство врагов, а также необходимостью находить капсулы расширения HP и MP, иногда спрятанные в стороне от основного пути в игровых зонах. По мере того как Шаноа будет спасать жителей деревень на уровнях игры, они будут появляться в центральном городе и давать ей задания, такие как поиск редких материалов или потерянных кошек. Многопользовательская соревновательная гонка на дистанциях с таймером вернулась из предыдущих DS Castlevanias, и в нее можно играть как по Wi-Fi, так и по беспроводному соединению. Также по Wi-Fi и беспроводному соединению доступна функция магазина, позволяющая выбрать кота-посредника для продажи любых дополнительных предметов, которые у вас есть, а также просматривать предметы, которые коты других игроков сделали доступными.