Действие Portrait of Ruin происходит в вымышленной вселенной серии Castlevania. Сюжет сериала — конфликт между охотниками на вампиров из клана Бельмонт и бессмертным вампиром Дракулой. История происходит в замке Дракулы в Европе в 1944 году во время Второй мировой войны. Помимо замка, главные герои исследуют различные картины, построенные злодеем по имени Браунер. Картины служат порталами в новые области и имеют особый вид, отличающийся от главного замка.